De speler heeft de taak om een dorp te beschermen en probeert samen met andere engelen (hemelse wezens) het land van God te bereiken. Door zijn stad te helpen en te beschermen en hun dank te verdienen, verkrijgt het hoofdpersonage genoeg welwillendheid voor de Wereldboom om de Godinnenvrucht te produceren. Deze vrucht is de enige zekere manier om het land van God binnen te komen. De dingen verlopen niet volgens plan, waardoor de speler het avontuur zelf in wordt gezogen.
Dragon Quest IX markeert een aantal primeurs voor de serie: het is de eerste titel die oorspronkelijk werd gelanceerd voor een handheld-systeem en geen echte willekeurige ontmoetingen heeft (tenzij je over zee reist). In plaats daarvan kan de speler de vijanden op de kaart zien. Hoewel de game niet de eerste hoofdserietitel in 3D is, zijn voor het eerst alle uitrustbare items te allen tijde zichtbaar op de modellen van de personages.
Bovendien is de game gemaakt met de bedoeling om een multiplayer-focus te hebben: spelers kunnen hun avonturiers via een draadloze verbinding meenemen naar de werelden van hun vrienden om samen met hen te spelen en zelfs kopieën van hun helden uitwisselen die speciale items zoals schatkaarten met zich mee kunnen brengen. Er is ook downloadbare content beschikbaar via Wi-Fi, zoals nieuwe items en quests.
Net als bij eerdere titels is het gevecht turn-based, waarbij de speler taken selecteert voor elk van de personages: aanvallen, item gebruiken, een spreuk uitspreken, etc. Net als in Dragon Quest III worden alle groepsleden door de speler gecreëerd; in tegenstelling tot de held vervullen ze geen specifieke rollen in het verhaal en kunnen ze worden geruild bij een speciale service die beschikbaar is bij herbergen.